Metabolic Model of the Phytophthora infestans-Tomato Interaction Reveals Metabolic Switches during Host Colonization
Type de document
journalArticle
Langue source
Anglais
Titre français
Le modèle métabolique de l'interaction Phytophthora infestans-tomate révèle des commutateurs métaboliques lors de la colonisation de l'hôte
Titre anglais
Metabolic Model of the Phytophthora infestans-Tomato Interaction Reveals Metabolic Switches during Host Colonization
Auteur(s)
- RODENBURG Sander Y. A.
- SEIDL Michael F.
- JUDELSON Howard S.
- VU Andrea L.
- GOVERS Francine
- RIDDER Dick de
Editeur(s)
Autre(s)
Id
DUREJBYW
Version
2148
Date ajout
28 octobre 2020 12:24
Date modification
3 novembre 2020 15:06
Résumé français
L'agent pathogène des oomycètes Phytophthora infestans est responsable du mildiou de la pomme de terre et de la tomate, une maladie qui constitue une grave menace pour l'agriculture. P. infestans est un pathogène hémibiotrophique et pendant l'infection, il récupère les nutriments des cellules hôtes vivantes pour sa propre prolifération. À ce jour, le flux de nutriments de l'hôte à l'agent pathogène pendant l'infection n'a guère été étudié et les métabolismes interdépendants de l'agent pathogène et de l'hôte restent mal compris. Ici, nous avons reconstruit un modèle métabolique intégré de P. infestans et de la tomate (Solanum lycopersicum) en intégrant deux modèles précédemment publiés pour les deux espèces. Nous avons utilisé ce modèle intégré pour simuler les flux métaboliques de l'hôte à l'agent pathogène et exploré la topologie du modèle pour étudier les dépendances du métabolisme de P. infestans sur celui de la tomate. Cela a montré, par exemple, que P. infestans, un auxotrophe de la thiamine, dépend de certaines réactions métaboliques de la biosynthèse de la thiamine de la tomate. Nous avons également exploité les données du double transcriptome d'une évolution temporelle d'un cycle complet d'infection par le mildiou sur les feuilles de tomate et intégré l'expression d'enzymes métaboliques dans le modèle. Cela a révélé de profonds changements dans le métabolisme pathogène-hôte pendant l'infection. Au fur et à mesure que l'infection progresse, P. infestans effectue moins de synthèse de novo des métabolites et récupère davantage de métabolites de la tomate. Ce modèle métabolique intégré pour l'interaction P. infestans-tomate fournit un cadre pour intégrer les données et générer des hypothèses sur la nutrition in planta de P. infestans tout au long de son cycle d'infection.
IMPORTANCE La maladie du mildiou causée par le pathogène des oomycètes Phytophthora infestans entraîne des pertes de rendement importantes dans la culture de la tomate et de la pomme de terre dans le monde entier. Pour contrôler efficacement ce pathogène, une compréhension approfondie des mécanismes qui façonnent l'interaction avec ses hôtes est primordiale. Alors que des travaux considérables se sont concentrés sur l'exploration des mécanismes de défense de l'hôte et sur l'identification des protéines de P. infestans contribuant à la virulence et à la pathogénicité, les stratégies nutritionnelles du pathogène sont pour la plupart non résolues. Les modèles métaboliques à l'échelle du génome (GEM) peuvent être utilisés pour simuler les flux métaboliques et aider à démêler la nature complexe du métabolisme. Nous avons intégré un GEM de tomate avec un GEM de P. infestans pour simuler les flux métaboliques qui se produisent pendant l'infection. Cela donne des informations sur les nutriments que P. infestans obtient au cours des différentes phases du cycle de l'infection et aide à générer des hypothèses sur la nutrition chez les planta.
Résumé anglais
The oomycete pathogen Phytophthora infestans causes potato and tomato late blight, a disease that is a serious threat to agriculture. P. infestans is a hemibiotrophic pathogen, and during infection, it scavenges nutrients from living host cells for its own proliferation. To date, the nutrient flux from host to pathogen during infection has hardly been studied, and the interlinked metabolisms of the pathogen and host remain poorly understood. Here, we reconstructed an integrated metabolic model of P. infestans and tomato (Solanum lycopersicum) by integrating two previously published models for both species. We used this integrated model to simulate metabolic fluxes from host to pathogen and explored the topology of the model to study the dependencies of the metabolism of P. infestans on that of tomato. This showed, for example, that P. infestans, a thiamine auxotroph, depends on certain metabolic reactions of the tomato thiamine biosynthesis. We also exploited dual-transcriptome data of a time course of a full late blight infection cycle on tomato leaves and integrated the expression of metabolic enzymes in the model. This revealed profound changes in pathogen-host metabolism during infection. As infection progresses, P. infestans performs less de novo synthesis of metabolites and scavenges more metabolites from tomato. This integrated metabolic model for the P. infestans-tomato interaction provides a framework to integrate data and generate hypotheses about in planta nutrition of P. infestans throughout its infection cycle.
IMPORTANCE Late blight disease caused by the oomycete pathogen Phytophthora infestans leads to extensive yield losses in tomato and potato cultivation worldwide. To effectively control this pathogen, a thorough understanding of the mechanisms shaping the interaction with its hosts is paramount. While considerable work has focused on exploring host defense mechanisms and identifying P. infestans proteins contributing to virulence and pathogenicity, the nutritional strategies of the pathogen are mostly unresolved. Genome-scale metabolic models (GEMs) can be used to simulate metabolic fluxes and help in unravelling the complex nature of metabolism. We integrated a GEM of tomato with a GEM of P. infestans to simulate the metabolic fluxes that occur during infection. This yields insights into the nutrients that P. infestans obtains during different phases of the infection cycle and helps in generating hypotheses about nutrition in planta.
Note
None
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- AB - Utile à l'AB
- FREDO santé végétale
- PRODUIT tomate
- interaction
- mildiou
- pathogène
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Titre de la publication
mBio
Volume
10
Date caractères
2019/08/27
Date publication
27 août 2019
Doi
10.1128/mBio.00454-19
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Issn
2150-7511
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